Tallinna Jumalaema sündimise kiriku rajati ja pühitseti 1721. aastal - Venemaa ja Rootsi vahelise Nystadti (Uusikaupunki) rahu sõlmimise aastal, mis tähistas Põhjasõja lõppu. Tänaseks on see Tallinna vanim puidust sakraalehitis ja üks vanimatest puitkirikutest Eestis.
Alates 18. sajandi esimesest poolest kuni 20. sajandi alguseni oli see kirik Talllinna peamine õigeusu sõjaväekirik. Koguduse liikmeteks olid peamiselt maaväes teeninud sõjaväelased koos oma perekondadega.
20. sajandi jooksul ja 21. sajandi alguses toimus palju sündmusi, mille käigus Tallinna välimus muutus. Muudatused puudutasid ka Jumalaema sündimise kirikut.
Alates 2017. aastast restaureeriti Tallinna kirikurenessansi programmi raames kiriku puitkonstruktsioonid ja katuse, avastati 18.–19. sajandist pärit seinamaalingud ning taastati ajaloolise interjööri fragmendid.
Tänavu septembris tähistab kirik oma juubelit – 305. aastapäeva!
Kiriku ajaloost ja restaureerimistööde etappidest saab lähemalt kuulda ekskursioonil.